Functional connectivity among insula, sensory and social brain regions in boys with autism spectrum disorder
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摘要:
目的 探究孤独症谱系障碍(autism spectrum disorder, ASD)男童脑岛与感觉、社交相关脑区功能连接特征，为探索ASD男童感觉异常影响核心症状的中枢神经基础提供基础资料。 方法 收集在黑龙江省孤独症定点康复机构进行训练的34例ASD男童与29例幼儿园健康对照(TD组)男童的静息态功能磁共振数据，基于功能连接分析方法，以感觉相关脑区、脑岛、社交相关脑区为种子点，比较两组被试种子点间的功能连接(FC)水平的差异，结果经FDR校正。采用孤独症诊断观察量表(ADOS)、儿童孤独症评定量表(CARS)、孤独症特质量表-儿童版(AQ-Child)评估ASD男童的核心表型。 结果 与TD组相比，ASD组男童触觉、嗅觉和听觉脑区与脑岛之间的FC水平升高；脑岛与双侧杏仁核、内侧前额叶皮质(mPFC)之间的FC水平升高(P值均 < 0.05)。Pearson相关性分析表明，ASD组听觉脑区(BA42)与左侧脑岛FC值与ADOS的沟通(r=-0.44)、相互性社会互动(r=-0.43)、沟通和社会互动总分(r=-0.49)、AQ-Child的细节关注(r=-0.41)得分均呈负相关；右侧脑岛与右侧杏仁核FC值与AQ-Child的注意力转移得分均呈正相关(r=0.38)，右侧脑岛与mPFC间的FC值与ADOS的刻板行为和局限兴趣(r=0.48)、AQ-Child的注意力转移(r=0.49)、AQ-Child总分(r=0.41)、CARS总分(r=0.41)均呈正相关(P值均 < 0.05)。 结论 ASD儿童脑岛与感觉、社交相关脑区功能连接存在异常，且与临床症状相关，可开展深入研究，探索其中枢神经机制。 Abstract:Objective To identify the functional connectivity characteristics of insula, sensory and social related brain regions in boys with autism spectrum disorder(ASD), to explore the central nervous basis of sensory abnormality affecting core symptoms in boys with ASD. Methods Resting-state functional magnetic resonance imaging (rs-fMRI) data were collected from 34 boys with ASD and 29 typical development boys (TD group). Based on functional connectivity analysis, the sensory-related brain regions, insula, and social-related brain regions were taken as regions of interest to calculate the functional connectivity (FC) level between the regions of interest, the differences between the two groups were compared and the results were corrected by FDR. The Autism Diagnostic Observation Schedule (ADOS), Childhood Autism Rating Scale (CARS) and Autism Spectrum Quotient-Children's Version (AQ-Child) were used to assess the core phenotypes of boys with ASD. Results Compared with the TD group, the levels of FC between tactile brain regions and insula, olfactory brain regions and insula, auditory brain regions and insula in boys with ASD group were significantly increased. The level of FC between the insula and bilateral amygdala, insula and the medial prefrontal cortex(mPFC) were significantly increased(P < 0.05).Pearson correlation analysis showed that the level of FC between auditory brain region(BA42)and left insula in ASD group was negatively correlated with the scores of communication subscale of ADOS(r=-0.44), social interaction subscale of ADOS(r=-0.43), communication & social interaction subscale of ADOS(r=-0.49), attention to details subscale of AQ-Child(r=-0.41). The level of FC between the right insula and right amygdala was positively correlated with the attention switch subscale of AQ-Child(r=0.38), the level of FC between right insula and mPFC was positively correlated with the scores of repetitive behavior subscale of ADOS(r=0.48), the attention switch subscale of AQ-Child(r=0.49), total scale subscale of AQ-Child(r=0.41), total scale of CARS(r=0.41)(P < 0.05). Conclusion The levels of FC between insula and sensory-related, social-related brain regions are abnormal in children with ASD, which have significant correlations with clinical symptoms. In-depth studies can be conducted to explore underlying neutral mechanisms. -
Key words:
- Autistic disorder /
- Brain /
- Sensation /
- Child /
- Male
1) 利益冲突声明 所有作者声明无利益冲突。 -
孤独症谱系障碍(autism spectrum disorder, ASD)是一种神经发育障碍性疾病，多发病于3岁前，以社会交往障碍、重复刻板行为以及局限狭窄的兴趣为核心特征[1]。2021年美国疾病预防控制中心报道ASD患病率达2.3%[2]。中国一项对6~12岁儿童研究报道ASD患病率达0.70%[3]。除核心症状外，精神障碍诊断与统计手册第5版(DSM-5)将感知觉异常纳入ASD的诊断标准当中，在临床中也发现ASD患者普遍存在感觉异常，包括视觉、听觉、触觉等多个领域[4-6]。感觉异常不仅严重影响ASD患者的生活，还可能导致社交障碍、刻板行为等核心症状[7]。脑岛作为人类大脑中的内感受器，参与外部感觉、内部情感以及自身躯体状态信息的整合，接受各种形式的感觉信息输入，与处理感觉、情感、动机和认知功能信息的脑区紧密连接，是大脑的解剖整合中枢[8]，因此，脑岛可能是影响孤独症儿童感觉异常和核心损害的重要中介因素。本研究拟探究ASD患儿感觉脑区、脑岛、社交脑区之间的功能连接水平，探究脑岛对ASD症状影响的潜在机制。
1. 对象与方法
1.1 对象
1.1.1 ASD组
选取34名2018—2019年在黑龙江省孤独症定点康复机构进行康复训练的ASD男童。纳入标准：符合DSM-5中的ASD诊断标准，并由2名副主任医师及以上职称的儿科或精神科医师确诊。排除标准：(1)患有其他神经系统器质性疾病；(2)近期有明显的头部外伤；(3)患有其他严重疾病；(4)短期内服用其他精神类药物；(5)不能有效完成试验。
1.1.2 对照组(typical development, TD)
对照组为按照性别、年龄、利手与ASD组相匹配原则，同期在哈尔滨市多家幼儿园招募的29名男童。排除标准同ASD组。
本研究最终纳入ASD组男童年龄范围为3.32~6.89岁，平均(4.81±0.97)岁；TD组年龄范围为3.18~6.58岁，平均(5.13±0.93)岁。ASD组与TD组的年龄、利手组间差异均无统计学意义(P值均>0.05)，ASD组的智力水平低于对照组(P < 0.01)。本研究经哈尔滨医科大学医学伦理委员会审批(2013004)。所有儿童的监护人均自愿参加并签署知情同意书。
1.2 方法
1.2.1 临床评估
采用孤独症诊断观察量表(Autism Diagnostic Observation Schedule, ADOS)、儿童孤独症评定量表(Childhood Autism Rating Scale, CARS)、孤独症特质量表-儿童版(Autism Spectrum Quotient-Children's Version, AQ-Child)对ASD组儿童孤独症临床症状进行评估：ADOS包含沟通、社会互动、沟通和社会互动、刻板行为和局限兴趣4个维度，由专业人员操作，用于评估儿童沟通能力、人际交往、游戏、想象力，是诊断ASD的金标准之一[9]，量表具有良好的信效度；CARS量表以总分评估ASD儿童语言、行为、感知觉能力，其Cronbach α系数达0.74，具有良好的稳定性[10]；AQ-Child包括社会支持、注意力转移、细节关注、沟通能力、想象能力及总分六大维度，用于ASD儿童孤独症特质的筛查，总分越高，症状越严重[11]。皮博迪图片词汇测试(Peabody Picture Vocabulary Test, PPVT)作为语言和智力测量工具被广泛使用，具有良好的信、效度，本研究使用其评价两组儿童的一般智力水平[12]。
1.2.2 静息态fMRI数据采集与处理
影像学扫描仪器为Philips 3.0T超导磁共振扫描仪，在哈尔滨医科大学附属医院MRI诊断科完成。扫描前使用10%水合氯醛灌肠镇静，扫描时将被试的双耳塞入棉球，并佩戴扫描专用降噪耳机，头部用海绵垫固定，扫描时全程监测被试的眼动、头动以及呼吸情况。正式采集fMRI数据前，首先对被试进行T1WI、T2WI平扫，以排除患有明显神经系统器质性病变的被试。fMRI数据的采集使用序列为梯度回波-平面回波成像脉序列。参数：重复时间(TR)=2 000 ms，回波时间(TE)=30 ms，翻转角(FA)=90°，层数=39；层间距=1 mm；层厚=3 mm；视场(FOV)=240 mm×240 mm；体素=3.75 mm×3.75 mm×4 mm。每个被试有210个时间点(7 min)。
基于Matlab平台，采用DPARSF工具箱(DPARSF v5.2,
http://rfmri.org/DPARSF )对静息态fMRI数据进行预处理：(1)去除前10个时间点；(2)时间层校正；(3)头动校正；排除旋转大于2°或位移大于2 ms的被试；(4)空间标准化；(5)平滑(FWHM=6)；(6)去线性漂移；(7)回归协变量；(8)带通滤波(0.01~0.10 Hz)；(9)头动控制。最后删除剩余时间点 < 50%的被试。1.2.3 种子点的选取
布罗德曼(Brodmann，BA)图谱是神经影像研究中常用的脑解剖分区图谱，其根据细胞结构将大脑皮层划分为52个区域[13]。本研究依据布罗德曼分区确定了感觉相关脑区的种子点(region of interest, ROI)，此外基于既往文献[14]，选取左、右两侧脑岛以及与社交高度相关的左、右两侧杏仁核(amygdala)、内侧前额叶皮质(medial prefrontal cortex, mPFC)作为社交脑区的ROI。具体如下：使用WFU_Picktlas软件提取ROI模板，其中，直接提取BA17、BA18、BA19、BA41、BA42、BA22、BA3、BA1、BA2、BA34、双侧脑岛、双侧杏仁核的ROI模板，mPFC脑区采用既往文献中的MNI坐标(x=-3, y=45, z=-15)[15]，以半径为6 mm制作球形ROI模板得到。见表 1。提取每个种子点的时间序列，分别计算ROI间的功能连接值(functional connectivity，FC)，将FC值进行Fisher r-Z变换提高正态性，使用转换后的FC值进行组间比较。
表 1 用于功能连接分析的种子点Table 1. Regions of interest for functional connectivity analysis脑区 种子点 英文缩写 触觉脑区 ROI1 BA1 ROI2 BA2 ROI3 BA3 视觉脑区 ROI4 BA17 ROI5 BA18 ROI6 BA19 听觉脑区 ROI7 BA22 ROI8 BA41 ROI9 BA42 嗅觉脑区 ROI10 BA34 脑岛 ROI11 INS_L ROI12 INS_R 杏仁核 ROI13 AMY_L 内侧前额叶皮质 ROI14 AMY_R ROI15 mPFC 注：BA为布罗德曼分区；INS_L为左侧脑岛；INS_R为右侧脑岛；AMY_L为左侧杏仁核；AMY_R为右侧杏仁核；mPFC为内侧前额叶皮质。 1.3 统计学方法
采用SPSS 26.0软件进行统计分析，分别采用独立样本t检验、χ2检验进行年龄、利手的组间比较；采用独立样本t检验进行两组间FC值的比较，结果经FDR校正(P < 0.05)。采用Pearson相关分析法对ASD儿童差异脑区FC值与临床症状进行相关分析。检验水准α=0.05。
2. 结果
2.1 ASD组与TD组间功能连接值比较
与TD组相比，ASD组触觉、嗅觉和听觉脑区与脑岛之间的功能连接水平升高，脑岛与双侧杏仁核、内侧前额叶皮质之间的功能连接水平升高，差异均有统计学意义(P值均 < 0.05)。ASD组与TD组存在的差异主要体现为ASD功能连接水平升高，并且嗅觉脑区(ROI10)与右侧杏仁核(ROI14)的功能连接差异最大。见表 2。
表 2 ASD组与TD组儿童感觉、脑岛和社交脑区之间功能连接差异比较(x±s)Table 2. Brain regions with different functional connections between sensory, insula and social brain regions in ASD and TD groups (x±s)组别 人数 感觉-脑岛 脑岛-社交 BA2- INS_L BA34-INS_R BA42-INS_L INS_R-AMY_L INS_R-AMY_R INS_R-mPFC ASD组 34 2.37±2.33 5.33±2.54 4.20±2.54 4.45±2.62 6.71±2.65 0.86±2.40 TD组 29 0.42±2.93 2.76±2.76 1.99±2.93 1.59±3.10 4.62±2.39 -1.14±2.48 t值 2.95 3.85 3.20 3.97 3.27 3.25 P值 < 0.05 < 0.01 0.03 < 0.01 0.03 0.03 注：BA为布罗德曼分区；INS_L为左侧脑岛；INS_R为右侧脑岛；AMY_L为左侧杏仁核；AMY_R为右侧杏仁核；mPFC为内侧前额叶皮质。 2.2 ASD组差异脑区FC值与临床量表的相关性分析
相关分析发现，ASD组BA42和左侧脑岛的功能连接值与ADOS量表中的沟通、相互性社会互动、沟通和社会互动、AQ-Child量表的细节关注分量表均呈负相关；右侧脑岛和右侧杏仁核的功能连接值与AQ-Child量表的注意力转移呈正相关；右侧脑岛和mPFC的功能连接值与ADOS量表的刻板行为和局限兴趣、AQ-Child量表的注意力转移、AQ-Child总分、CARS总分均呈正相关(P值均 < 0.05)。见表 3。
表 3 ASD组男童FC值与孤独症临床评估结果相关系数(r值，n=34)Table 3. Correlation analysis between FC values of boys with ASD group and autism behavior evaluation results(r, n=34)量表 维度 BA42-INS_L INS_R-AMY_R INS_R-mPFC ADOS 沟通 -0.44* -0.26 0.28 社会互动 -0.43* 0.05 0.29 沟通和社会互动 -0.49** -0.10 0.32 刻板行为和局限兴趣 -0.31 -0.16 0.48** AQ-Child 社会技能 0.12 0.05 0.21 注意力转移 0.07 0.38* 0.49** 细节关注 -0.41* -0.28 0.09 沟通能力 -0.08 0.07 0.24 想象能力 -0.18 0.01 0.34 总分 -0.12 0.05 0.41* CARS 总分 -0.10 0.05 0.41* 注：*P < 0.05，**P < 0.01。BA为布罗德曼分区；INS_L为左侧脑岛；INS_R为右侧脑岛；AMY_R为右侧杏仁核；mPFC为内侧前额叶皮质。 3. 讨论
本研究发现ASD组初级感觉脑区与脑岛功能连接存在异常，主要表现为触觉、嗅觉、听觉脑区与脑岛的功能连接水平升高，脑岛与社交相关的内侧前额叶和杏仁核功能连接水平升高，且异常程度与临床核心症状之间存在关联。
本研究发现，ASD组触觉、嗅觉、听觉脑区与脑岛的功能连接水平高于对照组，即感觉信息传入到脑岛的路径出现超连接的情况。Avery等[16]研究显示，ASD味觉相关症状越多，左前和背中脑岛的味觉感受器反应就越大。Green等[17]研究发现，ASD患者感觉运动、视觉脑区与前脑岛存在超连接。也有研究提出另外的观点，Wilson等[18]研究发现ASD患者听觉皮层与脑岛间功能连接减弱；Jao等[19]发现ASD患者视觉脑区与脑岛间功能连接减弱，并且与临床症状相关。另一项研究提示，ASD患者以脑岛为中心的突显网络内功能连接与社交得分以及感觉量表(Sensory Profile, SP)的感觉回避量表得分相关[20]。以上研究结果普遍提示ASD的感觉与脑岛之间功能活动水平异常于健康对照组，可能是加重或者导致感觉行为异常表现的重要因素。
相关分析表明, 听觉脑区与脑岛的非典型性功能连接水平与ADOS量表的沟通、相互性社会互动、沟通和社会互动，AQ-Child量表的细节关注分量表均呈负相关, 其中连接水平升高幅度较小的ASD患者临床社交和沟通障碍水平更重，提示听觉脑区与脑岛的功能连接异常可能对社交沟通等高级神经功能产生影响。临床观察发现，存在听觉感知异常的儿童对于环境中有效的听觉信息提取存在困难，大量无效信息进入初级感觉皮层后，无法进行有效的传导和处理，反而对社交沟通中的有效信息产生了覆盖和忽略，在一定程度上会影响到儿童在社交场景中的反应和与他人的互动关系，加重了社交异常的表现。
脑岛作为感觉功能与认知和社交等高级功能的中介脑区，除与感觉脑区存在功能连接异常，也表现出与社交脑区的连接异常。针对ASD社交脑区开展的功能研究普遍认为杏仁核、内侧前额叶等重要的社交脑区之间功能活动存在异常[21]。本研究结果显示，ASD组脑岛与杏仁核、内侧前额叶皮质的功能连接水平高于健康对照组。Chen等[22]研究显示，ASD患者脑岛与mPFC连接性水平增强，与本研究结果一致。同时，也有研究发现存在低连接的情况，Von Dem Hagen等[23]研究报道成年ASD患者Amygdala、mPFC与脑岛间的功能连接减少；Guo等[24]研究发现ASD患者右侧前脑岛与腹侧mPFC的连接性降低。不同的研究结果可能与研究年龄段不同有关，也体现出ASD患者脑功能特征的多样性。脑岛作为突显网络的重要节点之一，参与检测身体内源性和外源性事件。相关分析还发现，脑岛与右侧Amygdala、mPFC的功能连接水平和AQ-Child量表的注意力转移得分呈正相关，且脑岛与mPFC的功能连接水平和ADOS量表的刻板行为及局限兴趣分量表呈正相关。鉴于脑岛具有整合身体内外部信息的功能，即使没有外部刺激也能够自发影响神经配置，监测周围环境的变化，脑岛、mPFC作为突显网络和默认网络的重要节点，当没有外部信息输入的时候，身体会增加两个网络之间的功能耦合以维持内部聚焦状态[22]，提示脑岛与右侧Amygdala、mPFC的过度偶联可能与ASD患者对身体外界信息的自发注意减少相关，进而导致注意力转移障碍以及刻板行为的产生。
综上所述，脑岛是初级感觉信息与身体内外部信息的整合中枢，在ASD儿童中表现出与感觉、社交相关脑区都存在着异常功能连接，并且该异常功能连接与ASD患者临床症状相关，提示脑岛的功能连接异常是ASD患者感觉异常影响核心症状的潜在中介区域。未来研究可以利用任务态磁共振成像技术进一步探究脑岛在ASD患者感觉异常、社交障碍中的作用，为ASD神经机制研究提供更多证据。
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表 1 用于功能连接分析的种子点
Table 1. Regions of interest for functional connectivity analysis
脑区 种子点 英文缩写 触觉脑区 ROI1 BA1 ROI2 BA2 ROI3 BA3 视觉脑区 ROI4 BA17 ROI5 BA18 ROI6 BA19 听觉脑区 ROI7 BA22 ROI8 BA41 ROI9 BA42 嗅觉脑区 ROI10 BA34 脑岛 ROI11 INS_L ROI12 INS_R 杏仁核 ROI13 AMY_L 内侧前额叶皮质 ROI14 AMY_R ROI15 mPFC 注：BA为布罗德曼分区；INS_L为左侧脑岛；INS_R为右侧脑岛；AMY_L为左侧杏仁核；AMY_R为右侧杏仁核；mPFC为内侧前额叶皮质。 
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表 2 ASD组与TD组儿童感觉、脑岛和社交脑区之间功能连接差异比较(x±s)
Table 2. Brain regions with different functional connections between sensory, insula and social brain regions in ASD and TD groups (x±s)
组别 人数 感觉-脑岛 脑岛-社交 BA2- INS_L BA34-INS_R BA42-INS_L INS_R-AMY_L INS_R-AMY_R INS_R-mPFC ASD组 34 2.37±2.33 5.33±2.54 4.20±2.54 4.45±2.62 6.71±2.65 0.86±2.40 TD组 29 0.42±2.93 2.76±2.76 1.99±2.93 1.59±3.10 4.62±2.39 -1.14±2.48 t值 2.95 3.85 3.20 3.97 3.27 3.25 P值 < 0.05 < 0.01 0.03 < 0.01 0.03 0.03 注：BA为布罗德曼分区；INS_L为左侧脑岛；INS_R为右侧脑岛；AMY_L为左侧杏仁核；AMY_R为右侧杏仁核；mPFC为内侧前额叶皮质。
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表 3 ASD组男童FC值与孤独症临床评估结果相关系数(r值，n=34)
Table 3. Correlation analysis between FC values of boys with ASD group and autism behavior evaluation results(r, n=34)
量表 维度 BA42-INS_L INS_R-AMY_R INS_R-mPFC ADOS 沟通 -0.44* -0.26 0.28 社会互动 -0.43* 0.05 0.29 沟通和社会互动 -0.49** -0.10 0.32 刻板行为和局限兴趣 -0.31 -0.16 0.48** AQ-Child 社会技能 0.12 0.05 0.21 注意力转移 0.07 0.38* 0.49** 细节关注 -0.41* -0.28 0.09 沟通能力 -0.08 0.07 0.24 想象能力 -0.18 0.01 0.34 总分 -0.12 0.05 0.41* CARS 总分 -0.10 0.05 0.41* 注：*P < 0.05，**P < 0.01。BA为布罗德曼分区；INS_L为左侧脑岛；INS_R为右侧脑岛；AMY_R为右侧杏仁核；mPFC为内侧前额叶皮质。
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